了稳定局势，织田信长在十月十八日留下家臣丰臣秀吉、明智光秀等人负责维持京都的政务，自己则返回岐阜继续指挥其他军事行动。
然而，京都的平静并没有持续太久。永禄十二年（1569年）正月五日，三好氏的武将三好政康见京都空虚，认为有机可乘，于是率军试图重夺京都的控制权。三好政康的突然袭击打乱了京都的防御部署，形势一度十分危急。
面对突如其来的威胁，明智光秀和其他织田家的近臣迅速组织起防御力量，在本国寺展开了一场激烈的战斗。据《信长公记》卷二的记载，明智光秀与织田信长的其他近臣在本国寺内坚守了一整天，抵挡住了三好政康的猛烈进攻。他们利用寺庙的地形优势，巧妙布置防线，不断击退敌军的攻势。
在这场血战中，明智光秀展现了卓越的军事才能和坚定的意志。他不仅亲自指挥作战，还鼓舞士气，确保防守部队的士气不减。经过一天的激战，明智光秀等人终于等到了织田信长的援军抵达。援军的到来彻底扭转了战局，三好政康的军队被迫撤退，京都的危机得以解除。
三、平定义昭
元龟元年（1570年），织田信长与征夷大将军足利义昭签订《五条申诫书》，明确了双方的权力分配。这一协议旨在稳定京都的局势，防止内部冲突。明智光秀作为足利义昭政权的一员，同时也是织田信长的属下，共同管理京都的政务。四月，明智光秀得到了足利义昭的封赏，获得了京都下久世庄的支配权。这一封赏不仅是对明智光秀之前在本国寺保卫战中出色表现的认可，也是对其管理能力的信任。
同年，三好、朝仓、浅井三家在大坂本愿寺联手反抗织田信长，引发了“元龟战乱”。十二月，明智光秀被足利义昭任命为志贺郡宇佐山城的城将。接着在元龟元年（1571年），织田信长又授予明智光秀志贺郡的支配权，并任命他与织田家臣村井贞胜担任“京都代官”，继续负责京都的管理。第二年，因征讨延历寺有功，明智光秀受赏坂本新城，成为拥有5万石领地的大名。这一系列的封赏和任命，不仅提升了明智光秀的地位，也使他在织田信长的心目中愈发重要。
元龟二年（1571年），织田信长向足利义昭送上《十七条异见书》，痛斥其行为。足利